אייל זמיר שירת כמפקד אוגדה 36 (עוצבת געש) החל מיוני 2009. לאחר מכן מונה לראש מטה זרוע היבשה בשנת 2011. בנובמבר 2012 מונה למזכיר הצבאי של ראש הממשלה בנימין נתניהו, ובתקופה זו התרחש מבצע 'צוק איתן'. באוקטובר 2015 נכנס לתפקידו כמפקד פיקוד הדרום וסיים אותו ביוני 2018. בדצמבר 2018 מונה לסגן הרמטכ"ל, תפקיד בו כיהן עד יולי 2021. בפברואר 2023 נכנס לתפקיד מנכ"ל משרד הביטחון, וסיים אותו בפברואר 2025 בעקבות מינויו לרמטכ"ל. ב-5 במרץ 2025 נכנס זמיר לתפקיד ראש המטה הכללי ה-24 של צה"ל, תפקיד בו הוא מכהן כיום.